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平成22年2月23日

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世界的な農業害虫「アブラムシ」のゲノム解読に成功

−ユニークな昆虫のユニークな遺伝子レパートリーを解明−

<本研究成果のポイント>

○ 重複による遺伝子増幅は昆虫で最も多く、逆に免疫関連の遺伝子は大幅に減少

○ 細菌から獲得した約10種の遺伝子を同定、複雑な進化の過程が明らかに

○ ゲノム情報をもとに、安全で効果的な害虫防除法の開発が可能に

独立行政法人 理化学研究所(理研、野依 良治 理事長)、独立行政法人 科学技術振興機構(JST、北澤 宏一 理事長)と大学共同利用機関法人 自然科学研究機構 基礎生物学研究所(岡田 清孝 所長)らは、世界的な農業害虫として知られるアブラムシ注1)のゲノム解読に成功しました。これは、理研基幹研究所(玉尾 皓平 所長)宮城島独立主幹研究ユニットの中鉢 淳 ユニット研究員、宮城島 進也 独立主幹研究員および基礎生物学研究所の重信 秀治(JST さきがけ専任研究者)らをはじめとする国際アブラムシゲノム解析コンソーシアム(The International Aphid Genomics Consortium)注2)による国際共同研究の成果です。

アブラムシは、植物の師管液を餌とする小型の昆虫で、集団で植物の栄養分を奪うばかりでなく、植物ウイルスを媒介するため、世界中の農作物に深刻な被害を与えています。またアブラムシは、師管液に欠けている栄養分を合成する共生細菌「ブフネラ注3)」を「菌細胞注4)」に収納して、1億年以上にわたり親から子へと受継いでいるのをはじめ、さまざまな微生物と緊密な関係を持っています。さらにアブラムシは、環境条件の変化に応じて単為生殖注5)有性生殖注5)を切換えたり、(はね)を生やさなかったり生やしたりと、変幻自在にさまざまな表現型注6)の個体を産出します。こうしたきわめてユニークな生物学的特性を持つため、アブラムシは重要な農業害虫であると同時に、基礎生物学的に重要なモデル生物としても注目されています。

今回の国際共同研究による解析では、昆虫として最多となる約35,000個の遺伝子をアブラムシゲノムから検出し、1 生殖、遺伝子発現調節、シグナル伝達、ウイルス媒介関連など約2,500グループ、総数約13,000の遺伝子がアブラムシ特異的に増幅している、2 ほかの昆虫では保存されている免疫関連の遺伝子が大幅に減少している、3 アブラムシの遺伝子セットは、ブフネラと相補的な代謝系を構成する、4 10種類以上の遺伝子が細菌からアブラムシゲノムに水平転移(遺伝子水平転移)注7)し、その多くが菌細胞で高発現している、といった事実を明らかにすることができました。

本研究成果は、米国のオンライン科学雑誌「PLoS Biology」(2010年2月23日号)に掲載されます。さらに、英国の科学雑誌「Insect Molecular Biology」のアブラムシゲノム特集号をはじめ、複数の科学雑誌に多数の関連論文が掲載されます。成果の一部は、JST 戦略的創造研究推進事業 個人型研究(さきがけ)の「代謝と機能制御」研究領域における研究課題「複合系の代謝制御−アブラムシ細胞内共生系をモデルとして」(研究代表者:重信 秀治)によって得られました。

1.背景

アブラムシ()は、植物の師管液を吸って生きる小型の昆虫です。一見弱々しい虫ですが、理想的な条件下で1年間増殖を続けると、1頭のメスに由来する子孫の重量がヒト1万人分に達する(石川 統 編「アブラムシの生物学」より)、ともいわれるほど、凄まじい繁殖力で個体数を増やしながら植物の栄養を奪い、さらに植物ウイルスを媒介することで、寄主植物の生育を阻害します。一部の種は、農作物にも寄生することから農業害虫として恐れられており、毎年世界中の農作物に深刻な被害を与えています。

アブラムシのこの爆発的な繁殖力は、メス親が単為生殖により直接幼虫を産む「胎生単為生殖」によりますが、アブラムシの多くの種は、環境条件に応じてこの単為生殖と有性生殖を切り換えることができます。また、単為生殖世代では、主に(はね)のない無翅(むし)型として増殖しますが、個体数が増えすぎて成育環境が悪化すると、(はね)の生えた有翅(ゆうし)型が生じ、飛行して新たな寄主に移動し、そこで単為生殖を再開します。このようにアブラムシは、環境の変化に応じて変幻自在にさまざまな表現型の個体を産出する能力を持ちます。一方、アブラムシの繁殖力を栄養面で支えるのは、微生物との共生関係です。アブラムシは、「菌細胞」と呼ばれる特殊な細胞の中に、師管液に欠けている栄養分を合成して補ってくれる相利共生細菌(共存により自身と宿主の双方が利益を得る関係にある細菌)の「ブフネラ」を多数収納し、1億年以上にわたって親から子へと受継いでいます。アブラムシは、ブフネラから供給される栄養分に成育を依存しているので、ブフネラなしでは繁殖できません。アブラムシは、このブフネラに加えて、寄生蜂などの天敵に対する耐性を高める共生細菌や、気温の上昇への耐性を高める共生細菌を保有することもあります。また、生態学の分野では、寄主植物との相互作用やテントウムシなどの天敵との関係、さらにはアリとの共生などについても詳しく研究されています。

このように、アブラムシは重要な農業害虫であると同時に、きわめてユニークな生物学的特性を持つことから、その分子基盤を理解するためのゲノム情報が待ち望まれていました。

2.研究手法と成果

国際アブラムシゲノム解析コンソーシアムは、北米で採集したエンドウヒゲナガアブラムシ注1)からDNAを抽出し、全ゲノムショットガンシーケンス法注8)でその配列を決定しました。全ゲノム5億塩基対のうちおよそ90%にあたる、4億5,000万塩基対をカバーするドラフトシーケンス注9)を決定することができました。

この配列に基づき、コンソーシアムは、既知の遺伝子との類似性や遺伝子構造の経験則、転写産物構造などを統合的に考慮するコンピュータープログラムを用いて遺伝子の予測を行いました。さらに一部の遺伝子については手作業で構造を検証し、自動予測に対する修正を加えました。その結果、昆虫として最多となる約35,000個の遺伝子の存在を予測しました。その内容を検討すると、以下のようにアブラムシがきわめてユニークな遺伝子セットを持つことを明らかにすることができました。

  1. 1遺伝子の重複が多く見られ、昆虫の中で最多の約2,500グループ、総数約13,000の遺伝子がアブラムシ特異的に増幅している。
  2. 2ほかの昆虫では保存されている免疫関連の遺伝子を大幅に失っている。
  3. 3代謝関連の遺伝子セットはブフネラと相補的な代謝系を構成する。
  4. 4共生細菌から10種類以上の遺伝子を獲得し、その多くを菌細胞で高発現させている。

これらの結果から、以下のさまざまな知見や可能性を得ることができました。

1 で増幅していた遺伝子には、単為生殖にかかわると推察される遺伝子、表現型の発現やその切り換えに重要な役割を果たすと考えられるシグナル伝達や転写制御にかかわる遺伝子、ウイルス媒介に重要な働きをする膜輸送関連の遺伝子などが含まれており、アブラムシのユニークな特性の分子基盤を解明するための糸口となります。

2 はアブラムシが、外部から侵入する微生物への攻撃能力を放棄するというリスクを冒しながら、そうした生物の受け入れや維持を容易にし、ブフネラをはじめとするさまざまな微生物との共生を成功させてきた可能性を示します。

3 はアブラムシと共生細菌という複数の異種生物が、まるで1つの生物のように協調的な代謝を行い、両者不可分な関係を築いていることを示します。

4 については、理研などが2009年、細菌由来の遺伝子を2種類報告しましたが(理研 2009年3月10日プレスリリース:http://www.riken.go.jp/r-world/info/release/press/2009/090310_2/detail.html)、今回の全ゲノム解析は、相利共生細菌を細胞内に恒常的に維持する動物における遺伝子水平転移の全貌を、世界で初めて明らかにしました。これは、アブラムシが共生細菌から遺伝子を取り込みながら、複雑な進化を遂げてきたことを示すものです。

3.今後の期待

アブラムシの防除には農薬を用いるのが一般的ですが、一般に化学農薬などによる害虫防除は、ヒトの健康や環境への負荷が高いことが問題となります。また、近年、農薬に対する耐性を持つアブラムシ集団が出現し、対応策が課題となっています。今回明らかにしたゲノム情報に基づいて研究を進めることにより、将来的には、こうした問題を回避し、特異的かつ効果的な防除が可能になると期待されます。さらに、今回得たゲノム情報は、アブラムシの持つユニークな生物学的特性の分子基盤の理解につながり、発生学、進化学、生態学、動物学、微生物学など生物学の幅広い分野に大きなインパクトを与えることになります。

<参考図>

図

図 エンドウヒゲナガアブラムシ(撮影:中鉢 淳)

単為生殖メス虫が幼虫を直接産み出している。

<補足説明>

注1) アブラムシ、エンドウヒゲナガアブラムシ
半翅(はんし)目・腹吻群のアブラムシ上科に属する昆虫の総称。世界で約4,400種が知られており、このうち250種ほどが重要な農業害虫。針状の口吻を維管束に差し込んで植物の師管液を吸うが、この採餌行動によりしばしば植物ウイルスを媒介する。植物ウイルスの最も主要な媒介者であり、既知の植物ウイルス種(697種)の28%にあたる197種を媒介する。今回ゲノム解析に使ったエンドウヒゲナガアブラムシ(Acyrthosiphon pisum)は、ヨーロッパから中央アジア、北アフリカ周辺が原産地で、農業の伝播など人間の活動に伴って分布を広げたと推定されており、現在では、ほぼ全世界の温帯域に生息している。エンドウやダイズなどマメ科植物を寄主とする害虫。30種以上の植物ウイルスを媒介する。アブラムシとしては比較的大型(〜4.4mm)で扱いやすく、また飼育が容易なことから、アブラムシのモデル種として広く研究に用いられている。3対の常染色体と1対の性染色体を持ち、ゲノムサイズは約5億塩基対。
注2) 国際アブラムシゲノム解析コンソーシアム(The International Aphid Genomics Consortium)
理研基幹研究所 宮城島独立主幹研究ユニットの中鉢 淳 ユニット研究員をリーダーの1人として設立された国際コンソーシアムで、世界15ヵ国から70の研究機関などが参加している。塩基配列の決定は、米国立ヒトゲノム研究所のプログラムに基づき、米国ベイラー大学ヒトゲノムシーケンスセンターで行った。理研、JST、基礎生物学研究所は、完全長cDNAライブラリーに基づくEST(Expressed Sequence Tag; 発現遺伝子の部分配列)解析を主導して、遺伝子の正確な同定に大きく貢献すると同時に、機能カテゴリー別の専門家による遺伝子アノテーション(遺伝子の注釈付け)に際しては、複数のグループにおいて主要な役割を果たした。日本からは上記3機関のほか、放送大学、産業技術総合研究所、東京大学、北海道大学が参加。
注3) ブフネラ
ブフネラ・アフィディコラ(Buchnera aphidicola)。γ-プロテオバクテリア綱・腸内細菌目・腸内細菌科に属する細菌。アブラムシの餌である師管液に欠けている必須アミノ酸や一部ビタミンなどの栄養分を合成し、提供することで宿主アブラムシの成育を支えている。大腸菌に近縁であり、かつてアブラムシの消化管にすんでいた細菌が起源と考えられている。今回ゲノム解析を行ったエンドウヒゲナガアブラムシを宿主とするブフネラの全ゲノム塩基配列は、理研などにより2000年に決定され、そのサイズは64万塩基対で、遺伝子数は600程度であることが明らかとなっている(理研・東京大学 2000年9月5日プレスリリース:http://www.riken.go.jp/r-world/info/release/press/2000/000907/index.html)。近縁な自由生活性の細菌である大腸菌のゲノムサイズが約400万塩基対で、遺伝子数が4,000ほどであるのと比べて、著しくゲノムサイズが小さくなっているのが分かる。
注4) 菌細胞
共生微生物を収納、維持するために分化した細胞で、さまざまな系統の昆虫で見られる。消化管上皮の一部であるもの、消化管とは独立に体腔(動物の体壁と消化管との間の空所)内に存在しているものなどがあり、現生のアブラムシの菌細胞は後者にあたる。多くの場合、収納されている共生微生物が、消化管内に見いだされる細菌に近縁であり、また体腔内に存在しながらも、細長い上皮細胞によって消化管とつながった中間型の菌細胞を持つ種が存在することなどから、菌細胞内共生系は、進化的時間をかけながら消化管内共生微生物を「消化管盲嚢」→「消化管上皮細胞」→「消化管とは独立した細胞」という過程を経て取り込んで来たものであると考えられている。
注5) 単為生殖、有性生殖
雌雄の性が分化し、それぞれの個体から生じた配偶子(卵と精子)が融合(受精)することにより新たな個体を生ずる生殖法を有性生殖というのに対し、メスが卵を用いながら、受精を介さずに単独で新個体を生ずる生殖法を単為生殖という。単為生殖は、生殖細胞である卵を用いることから、有性生殖に含める立場もあるが、アブラムシの場合は親と遺伝的に同一の子(クローン)を生じるタイプの単為生殖であり、通例、無性生殖として扱うことが多い。
注6) 表現型
生物の遺伝子型(遺伝子の構成)が形質(形態的な特徴や生理的な性質)として表れたもの。表現型は遺伝子型のみによって規定されるのではなく、環境要因の影響を受ける。アブラムシは同一遺伝子型を持ちながら、環境条件に応じて多様で不連続な表現型を示すことが可能で、表現型の可塑性が高いといえる。
注7) 遺伝子水平転移
生物の遺伝子は、通常親から子へと伝えられていくが、これに対して親子関係にない生物体のゲノムの間で遺伝物質が移ること。単細胞生物同士の間では比較的頻繁に起こることが知られているが、動物などの多細胞生物ではごくまれにしか見られない。
注8) 全ゲノムショットガンシーケンス法
全ゲノムをランダムに切断して短い断片としてから、それぞれの塩基配列を読み、十分に多くのデータが集まった時点で断片をコンピュータ上でつなげ、ゲノム全体の塩基配列を決定する手法。ゲノム塩基配列決定の標準的手法となっている。
注9) ドラフトシーケンス
ゲノムシーケンスの「概要版」。あいまいな部分を一部残しているが、遺伝子の予測や生物学的な議論をするのに十分な信頼性を持つゲノム配列情報のこと。今回のアブラムシゲノム解析プロジェクトでは総塩基対数の6.2倍の配列情報を得て、それらを継ぎ合わせることで、全ゲノムの約90%について正確に解読できた。コンソーシアムでは、近い将来、より精度の高いバージョンをリリースする予定。

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